Bandara ini awalnya dibangun oleh PT Freeport Indonesia pada tahun 1970 untuk operasional perusahaan.

Pada tahun 2008 peresmian dilakukan oleh mentri perhubungan setelah adanya renovasi. Renovasi ini ada prasasti berupa ban haultruck pertambangan berdiameter lebih 3 meter, untuk mengenang para pekerja ahli pertambangan dari 22 negara yang telah berkontribusi pada Freeport Indonesia.

Pada 2013 pengelolaan bandara khusus PT Freeport Indonesia ini akan dialihkan dan dilakukan oleh UPBU (Unit Pelaksana Bandara Umum) karena sudah menjadi bandara umum. Sejak 2014 bandara ini dilakukan renovasi perbaikan dan perluasan. Renovasinya yaitu kontruksi dua lantai seluas 21.000 meter persegi. Hingga Juli 2021 Pembangunan telah menghabiskan anggaran lebih dari Rp 250 miliar.Bandara Mozes Kilangin Timika, Mimika, Papua dikelola oleh Unit Pelaksana Bandara Umum (UPBU) Ditjen Perhubungan Udara Kementrian Perhubungan setelah disepakati akan menjadi bandara umum setelah dilakukan pengembangan dari sebelumnya merupakan bandara khusus yang dibangun PT Freeport Indonesia pada 1970 untuk penunjang operasional perusahaan tersebut. Sejak beberapa tahun terakhir bandara khusus tersebut sudah mulai melayani masyarakat luas dari dan ke Mimika. Hingga saat ini, bandara tersebut sudah melayani hinggga 200 ribu penumpang/tahun. Penandatangan kerja sama dilakukan  PT Freeport Indonesia (Freeport) dan Direktorat Jenderal Perhubungan Udara Kementerian Perhubungan (Kemenhub) bersama Pemerintah Kabupaten Mimika, Papua untuk pengembangan dan pembangunan Bandar Udara (Bandara) Mozes Kilangin, Timika di kantor Kemenhub..

Dirjen Perhubungan Udara Herry Bakti S Gumay mengemukakan pengembangan ini merupakan langkah positif mengingat semakin banyak masyarakat yang membutuhkan sarana transportasi sebagai penghubung di tiap pulau dan antarpulau.”Kami menyambut baik dan diharapkan pengembangannya bisa selesai dalam satu-dua tahun mendatang sehingga bisa segera melayani masyarakat luas,” ujar Herry.Dengan adanya pengembangan tersebut, maka pengelolaan bandara khusus PT Freeport Indonesia itu akan dialihkan dan dilakukan oleh UPBU karena sudah menjadi bandara umum. Anggaran yang akan digunakan, menurut Herry berasal dari Anggaran Pendapatan dan Belanja Negara (APBN), Anggaran Pendapatan dan Belanja Daerah (APBD), dan dukungan dari PT Freeport melalui dana corporate sosial responsibility (CSR) yang akan dibahas selanjutnya.

Direktur Utama PT Freeport Indonesia Rozik B Soetjipto mengungkapkan, karena tingkat kebutuhan transportasi masyarakat setempat semakin tinggi, maka pihaknya akan menyerahkan pengelolaannya kepada Pemerintah.Herry menambahkan, kendati nanti menjadi bandara umum, namun tetap akan ada sarana khusus bagi PT Freeport Indonesia untuk melancarkan kegiatan operasional mereka.”Ya, nantinya akan ada fasilitas untuk Freeport dan bila pengembangan selesai dengan cepat maka bisa segera dilaunching,” imbuh Herry.

Pelayanan umum ini akan mendukung perkembangan perekonomian, perdagangan, pariwisata, dan menjadi penghubung untuk melayani masyarakat dari dan ke Kabupaten Mimika